进化所进化基因组学实验室聚焦微生物进化生物学，近年主攻突变率和生活史演化。继草履虫的遗传与演化（Long et al. Annual Review of Genetics 2023）、土壤纤毛虫肾形虫的基因组演化（Li et al. mSystems 2024；Zhang et al. mSystems 2024）等阶段性研究发表后，近日，该实验室在纤毛虫原生动物的生活史演化方向取得新进展，有关海洋纤毛虫拟瞬膜虫表型可塑性调控与演化的研究论文在线发表于The ISME Journal（https://academic.oup.com/ismej/advance-article/doi/10.1093/ismejo/wrae136/7715924）。实验室负责人龙红岸教授指导并参与了全程研究（独立通讯作者，海大第一单位），国内外多家研究单位的合作者参与了该研究，包括美国斯坦福大学的李唯一博士、印第安纳大学张耜墨博士等，实验室成员潘娇（博士后）、王瑶海（博一）、倪家豪（博二）、李海潮（应届博士毕业生）、岳鸿伟（研一）、张俣（青年预聘教师）等完成了主要研究内容。本研究于2017年8月启动，历时近七年。
表型可塑性是指在没有遗传变化的情况下发生表型转变，是生物在复杂和高度波动环境中生存的重要策略。然而，在大多数生物体中，特别是真核微生物中，其反应规范（reaction norm）、分子基础和演化机制仍不清楚。本研究通过聚焦拟瞬膜虫（Glauconema spp.；一类广布于全球潮下带的海洋自由生活纤毛虫）中表型可塑性的反应规范、调控和演化，来解答这些问题。拟瞬膜虫的体形、运动方式等会因食物菌的密度而发生显著变化：在食物充足时呈营养体（trophont）状态，蚕豆形，在基底上缓慢爬行；食物匮乏时则呈觅食体（tomite）状态，梭形，间断性冲刺运动（图1）。
图1. A. 拟瞬膜虫不同生活史阶段的表型差异。营养体（trophont）；B. 觅食体（tomite）；C. 不同生活史阶段的体长体宽比分布；D. 不同的游泳速度。
通过首次设计针对菌食性原生动物的类恒化器系统（chemostat-like culturing system；图2A），实现了食物细菌的稳定密度供给，保证了反应规范的准确测算：在食物密度变化下，拟瞬膜虫的体形反应规范遵循幂律分布（图2B, C）。
图2. 拟瞬膜虫表型可塑性的反应规范（reaction norm）. A. 用于供应稳定食物细菌密度的类恒化器装置（chemostat-like culturing device）；B. 符合幂律分布的反应规范（青岛株系）；C. 海南株系的反应规范也遵循幂律分布。
通过基于长读长测序的基因组新组装、注释以及低起始量转录组测序等，鉴定了数百个与表型可塑性相关的差异表达基因，验证了其中两个基因的功能，并揭示了这两个基因在不同生活史阶段的DNA拷贝数上无差异，因此表型可塑性的调控更可能是从基因表达水平上进行的（图3）。觅食体中细胞自噬通路显著上调以及觅食体出现后数小时即消失（本研究中株系极少形成休眠包囊），则暗示了其是一个“回光返照”的临时性觅食策略。
图3. 营养体与觅食体的基因水平的差异. A. pgk1和RNA bonding protein 在mRNA表达量和DNA拷贝数上的对比； B. 基于RNAi的基因功能验证； C. 觅食体的生存率监测。
文章提出了海洋纤毛虫表型可塑性的调控模型（图4），还证实了纯化选择是影响与表型可塑性相关基因的主要演化力量，支持表型可塑性是一种受自然选择维持的假设。
图4. 拟瞬膜虫表型可塑性的调控示意图。
本次探索为非模式真核微生物中表型可塑性的发育遗传学提供了新的见解，并揭示了这一重要生存策略的复杂性和悠久的演化历史。本研究由国家自然科学基金委、崂山实验室等单位资助, 同时还得到了进化所“IEMB-1”超算集群运维团队技术的协助。
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